Di origini umbro-italiche, risale presumibilmente al VI secolo a.C. e non al 1134 a.C., come vuole la tradizione che fa capo a Catone il Censore; creata municipio romano nel 90 a.C. e iscritta nella tribù CLUSTUMINA, fu sede episcopale dal 344 e durante le invasioni barbariche subì ripetuti saccheggi, fino ad essere quasi distrutta dai goti nel 548. Nel XII secolo divenne libero comune e fu assediata da Federico I Barbarossa. Il toponimo AMERIA, di origine prelatina e di etimologia incerta, è menzionato da autori classici come Plinio il Vecchio, che, nella NATURALIS HISTORIA, individua il fondatore della città in Ameroe, lucumone etrusco. Numerosissime le emergenze archeologiche relative all'insediamento preromano e soprattutto a quello romano: oltre alla cinta muraria in opera poligonale di terza maniera (IV secolo a.C.), è possibile ammirare la grande cisterna romana sottostante piazza Matteotti, composta da dodici vani intercomunicanti, resti di abitazioni, tombe e monumenti funerari -dalla necropoli di località Cinquefonti proviene la statua bronzea di Germanico, figlio di Druso Maggiore, custodita dalla Sovrintendenza archeologica di Perugia-. L'abitato conserva inoltre pregevoli edifici sacri: la chiesa di San Francesco, edificata nel 1287 e ristrutturata all'interno nel 1767; il duomo (XI-XII secolo), integralmente rifatto nel 1640 con la sola eccezione della torre campanaria; la chiesa romanico-gotica di Sant'Agostino. Tra le opere di architettura civile spiccano palazzo Farrattini, di Antonio da Sangallo il Giovane, palazzo Petrignani (XVI secolo), con affreschi della scuola degli Zuccari, palazzo Nacci  e il teatro dell'Operina.